南京林业大学学报

白蚁类分化研究进展

季宝中 1、张雷 1、刘书文 2*、江宏建 1、金明霞 1

1. 南京林业大学林学院南方现代林业协同创新中心； 2.南京市中山陵园管理局。

编者按：白蚁是一种世界性害虫，分布广、危害大，可对农林作物、房屋建筑等造成严重危害。作为多态性的一个例子，白蚁类分化机制一直是重要的科学问题在昆虫生理学中。 目前对白蚁等级分化的研究证实，白蚁等级分化过程涉及多种因素，受遗传、环境等一系列内源性和外源性因素的影响。 激素是调节白蚁等级分化的重要因素，保幼激素的高低对等级判定有重要影响。 尽管研究不断深入，但许多机制仍不清楚。 作者基于白蚁等级分化的最新研究成果，系统综述了白蚁等级分化的类型及影响因素、白蚁等级分化的群内信息传递、白蚁等级分化的激素调控，并分析了白蚁等级分化的进展。社会性昆虫等级分化机制研究。 提出了未来研究的前景，以帮助破译白蚁等级分化的机制。

社会性昆虫的纲分化是一种多型现象，即具有相同遗传背景的个体在胚后发育过程中由于基因表达的差异而形成具有不同特征的个体。 基因表达的不连续变化导致个体间形成明显的形态和功能分化群。 由于表型可塑性导致的这种不连续的形态分化也称为种姓多型现象。 白蚁等级的记载最早可追溯到1781年Smeathman的工作，但对白蚁等级区分的研究以Grassi等人的工作为标志。 作为社会性昆虫，白蚁具有“昆虫”和“社会性”的双重属性。 与其他不完全变态昆虫相似，白蚁一生经历卵、若虫、成虫三个阶段，形成卵、无翅芽若虫、若虫、有翅成虫等非等级个体。 但在特定的昆虫状态下，会进一步分化形成工蚁、兵蚁、繁殖蚁等等级个体。 从胚后发育的角度看，群居昆虫的等级分化是对胚后发育正常方向的偏离。 白蚁的变态主要发生在若虫阶段，如工蚁、兵蚁、假工蚁、幼虫繁殖蚁等都是若虫变态个体。 但是，原始繁殖蚂蚁来源于有翅成虫，成虫繁殖蚂蚁属于成虫偏差型个体。 白蚁的等级分化包括群体成员对环境的感知、相关信息的传递、个体对外界信息的生理反应、激素及其调控途径等。近年来，表观遗传学与白蚁等级分化的关系逐渐受到关注. 本期作者推荐从白蚁等级分化类型及其影响因素、个体识别信息传递、激素调控机制等方面总结白蚁等级分化的研究现状，以期为深入了解白蚁提供参考。菌落结构及有效控制。

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关于作者

第一作者

季保中，男，1956年6月生，南京林业大学林学院教授，​​主要从事森林昆虫学研究。

张磊，男，1983年6月出生，南京林业大学森林保护专业博士研究生，主要从事森林昆虫学研究。

通讯作者

关键词：白蚁； 等级区分； 信息传输； 激素调节； 信号通路

基金项目：南京林业大学南方现代林业协同创新中心资助项目； 高校博士学科专项科研基金项目（20123204110001）； 江苏省自然科学基金项目（BK2012816）； 南京市城乡建设委员会、中山陵园管理局资助项目（201409）； 江苏省农业科技自主创新项目[CX(16)1005]。

引文格式：季保中，张磊，刘书文，等。 白蚁等级分化研究进展[J]. 南京林业大学学报(自然科学版), 2021,45(5):1-9 白蚁等级分化研究进展[J]. 南京林业大学学报(自然科学版), 2021,45(5):1-9. DOI：10.12302/j.issn.1000-2006.202009002。

1 总结

白蚁是高度社会化的昆虫，具有等级多态性、行为精巧。 等级分化是白蚁社会生活的基础，是生命科学中的一个重要问题。 从等级分化的类型及其影响因素、个体识别、信息传递、激素调控机制等方面，综述了白蚁等级分化的研究现状，为深入了解白蚁群体结构和有效防治提供参考。 白蚁的等级分化主要分为生殖个体分化和非生殖个体分化，包括群体成员对环境的感知、相关信息的传递、个体对外界信息的生理反应、激素调节途径等。 个体类型和生理状态信息主要由表皮碳氢化合物和挥发性信息素介导。 等级主要受脑激素（BH）、蜕皮激素（MH）和保幼激素（JH）的调节，其中JH的高低对等级判定有重要影响。 MH和JH的上游信号包括脑激素、胰岛素、生物胺、生长因子等信号，下游信号包括基因组、凋亡决定、贮存蛋白、表观遗传等信号。 在未来的研究中，应该更多地关注营养因子信号、蜕皮激素的作用和表观遗传途径。

2 文本

1 白蚁等级分化的种类及影响因素

1.1 生殖个体分化

白蚁的生殖分化包括初级生殖蚁、次级生殖蚁和成年生殖蚁的分化。 有翅成虫的分化起点与胚胎后发育途径有关。 胚胎后发育途径是一种线性类型的物种分化，发生较晚。 无翅芽若虫孵化后，经过多次蜕皮形成的高级无翅芽若虫和末期无翅芽若虫（假工蚁）可发育成有翅成虫。 二歧途径的物种分化一般较早，在早期依赖无翅芽若虫或后期无翅芽若虫蜕皮时进入若虫途径，然后发育成有翅成虫。 二次繁殖蚂蚁可由双性繁殖形成的雌雄个体产生，包括由无翅芽若虫形成的严格意义上的幼体繁殖蚂蚁、由工蚁形成的工蚁幼体繁殖蚂蚁（拟工蚁）和由工蚁形成的兵蚁由兵蚁幼虫、若虫型若虫(Nymphs)形成的若虫型蚂蚁幼虫。 次生繁殖蚂蚁的形成与系统发育状态有关。 对6科61属199种白蚁的统计分析表明，61.7%的属在低级白蚁中能产生二次繁殖蚁，在高等白蚁中占13.4%。 雌性次级生殖蚂蚁也可以由初级生殖蚂蚁通过产雌孤雌生殖产生，这是原蚁后通过孤雌生殖形成次级蚁后的一种方式，使原蚁后的遗传信息得以保存和放大，称为无性女王继承（AQS）系统。 AQS 系统已在白蚁中发现，例如 Reticulitermes virginicus、R. speratus 和 Embiratermes neotenicus。

1.2 非生育个体的分化

白蚁的非生殖分化包括工蚁、假工蚁和兵蚁的分化。 工蚁属于巢穴和觅食地完全分开或部分重叠的物种。 为满足离巢觅食的需要，工蚁的腿和体壁高度骨化、强壮，分化成其他等级个体的潜力明显降低。 假工蚁是由若虫通过返回蜕皮或高级幼虫通过逐渐蜕皮形成的形态不同的个体。 兵蚁是由无翅芽若虫或工蚁进化而来，形成兵的无翅芽若虫或工蚁的年龄不同，形成的兵的大小也不同，大小不同的个体在功能上也有差异，分别。 叫大兵小兵。

1.3 等级分化的影响因素

白蚁等级分化的影响因素包括遗传因素和环境因素。 前者包括等级个体的性别连锁，而后者包括温度、营养、群体结构和成熟度。 群体中原有等级的个体可以抑制同等级个体的分化，但可以促进其他等级个体的分化。 洞穴白蚁（Porotermes adamsoni）功能性招募蚁可以阻止新招募蚁的形成。 在没有功能性繁殖蚂蚁的情况下，许多幼虫和若虫可以发育成辅助繁殖蚂蚁。 功能性女性比其他男性更强烈地抑制其他女性的性成熟，但这种抑制是短暂的。 将繁殖蚁移出蚁群2-4天后，抑制作用完全消失。 Hodotermopsis sjostedti 的雄性和雌性次级生殖蚂蚁能够以性别特异性方式调节次级生殖蚂蚁的分化。 雌性伴生蚁的存在可抑制4-7龄幼虫（拟工蚁）向雌性典范的分化，而雄性典范可促进雌性典范的分化。 营养改善可促进兵蚁分化。 内华达白蚁 (Zootermopsis nevadensis) 新群落兵蚁由第一个 3 岁幼虫在大约 8 天大时形成前兵蚁，然后是兵蚁。 其他幼虫。 第二堆沙白蚁（Cryptotermes secundus）属于单巢型白蚁。 木为食，为居。 食物的可获得性是决定个体是否发育成飞蚁的重要因素。 食物量的下降伴随着巢的寿命。 缩短，巢内个体的发展方向将从辅助蚁（工蚁）转变为飞蚁。

Coptote-rmes formosanus工蚁向兵蚁的分化受温度调控，升高温度会促进更多兵蚁的形成和更快的分化速度。 等级分化也受到群体成熟度的影响。 成熟蚁群中散白蚁工蚁形成成熟代孕蚁的时间明显缩短，在工蚁群中加入兵蚁会延长代孕蚁的寿命。 来自幼蚁群的工蚁在替代繁殖蚂蚁分化的早期阶段倾向于增加食物摄入量。 群体规模也会影响年级分化。 台湾白蚁由 5 只工蚁组成一个蚁群德国小蠊若虫，无法分化为兵蚁； 超过 10 只工蚁的蚁群可以产生兵蚁。 遗传基因对等级分化的影响涉及性连锁。 七背三白蚁等级遗传测定符合单X连锁位点和两个等位基因（A，B）的遗传模型，工蚁和若虫代繁蚁交配产生的后代具有wkAB和wkAY基因型个体发育wkAA 和 wkBY 基因型发育成若虫。 有些白蚁工兵有性倾向。 Schedorhinotermes和Parrhi-notermes的工兵是雌性，而Ana-canthotermes和Cornitermes的工兵是雄性。

2 白蚁等级分化的群内信息传递

个体对群体情况的感知是区分等级的前提，主要包括对群体中其他个体的类别、生理状况等信息的感知和传递。 群体中的个体具有释放者和接受者的双重功能。 同时，相对封闭的巢穴环境，使得白蚁在背景气味、化学信息和感觉机制方面都不同于其他开放空间的昆虫。

2.1 表皮碳氢化合物

表皮烃（cuticular hydrocarbon，CHC）是昆虫上表皮碳链长度在C20-C50，直链或支链，饱和或不饱和的烃混合物，是昆虫表皮蜡层的主要成分。 CHC的基本功能是在昆虫体表形成疏水层，减少体内水分的分散，防止有害物质（如农药）和病原微生物的侵入。 CHC是白蚁间、种内、群内鉴定个体类型和生理状态的重要依据。 台湾乳白蚁不同等级个体间CHC成分相似，但各成分含量不同，其中工蚁和兵蚁之间差异最为显着。 工蚁和兵蚁在不同季节都有周期性的成分变化，这种周期性变化与长翅繁殖蚁的产生有关。 内华达白蚁不同繁殖状态下的繁殖蚁、工蚁和兵蚁的CHC成分存在显着差异。 二恶烷和 6,9,17-二十三烷仅存在于国王和王后体内。 工蚁、兵蚁、幼虫和长翅繁殖蚁的CHC成分种类相同，但含量不同。 不同年龄的幼蚁和不同发育阶段的工蚁体内CHC的成分含量具有特征性，CHC的分泌量随个体发育而变化。 黄散白蚁 (Reticulitermes flavipes) 工蚁、兵蚁、若虫和代孕繁殖蚂蚁具有不同的 CHC 成分。 换羽前后，CHC的成分会发生变化。 网纹白蚁蚁后特异性CHC为正己烷，属于蚁后识别信息素，应用玻璃假体生物测定可刺激工蚁的行为反应。

2.2 挥发性化合物

Nasutitermes takasagoensis 蚁后、工蚁、兵蚁、翅成虫和卵挥发物中特定化合物的种类： 兵蚁有7 种，翅成虫、卵和蚁后各1 种。 蚁后的特异挥发物是苯乙醇，工蚁的挥发物中没有特异的化合物。 D. chinensis的雌性代孕蚁能产生挥发性抑制性信息素，抑制雌性代孕蚁的分化。 信息素的有效成分是正丁基正丁酯和2-甲基-1-丁醇。 用这两种成分配制的人工信息素具有与活的代理繁殖蚂蚁相似的效果。 卵还可以产生上述两种信息素成分，用于吸引工蚁和抑制繁殖蚁的分化。 正丁基正丁酯和2-甲基-1-丁醇也具有抗菌活性，能显着降低白蚁卵表寄生真菌的孢子萌发率和菌丝生长。 据推测，白蚁最初可能是利用这些成分来保护卵和蚁后，然后逐渐演变成蚁后的繁殖力信号物质。 北美白蚁兵蚁头部提取物中含有γ-桧烯和γ-杜松醛，分别是促进或抑制兵蚁分化的成分。 七背三白蚁卵表面的抗菌蛋白溶菌酶属于白蚁卵识别信息素，对革兰氏阳性菌具有抗菌活性，对工蚁卵处理和梳理行为有很强的刺激作用。 Prorhinotermes simplex、Reticulitermes santonensis 和 Kalotermes flavicollis 等功能性生殖蚂蚁的体表清洗液含有与年龄和生殖状态相关的性别特异性蛋白质。 参与等级鉴定和监管。

2.3 化学信息素的递送途径

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一般认为大分子挥发性差的CHC可通过直接接触传播，而小分子挥发性强的信息素可通过分子挥发间接传播。 但有时两者缺乏明确的界限。 像白蚁（Nasutitermes lujae）这样的兵蚁可以抑制或延缓新兵蚁的产生。 这种抑制作用来自于兵蚁下颌腺分泌的引物信息素，必须直接接触才能发挥作用。 Formosan Coptotermes 工蚁必须与兵蚁或前兵蚁有直接的昆虫身体接触才能产生抑制作用。 原白蚁生殖蚂蚁对工蚁向次级生殖蚂蚁的分化的抑制也是通过与昆虫的直接接触介导的。 人工合成的蚁后信息素对S. termatosus D工蚁群的繁殖蚁分化有明显抑制作用。 而群体规模大的离散巢型白蚁不能保证虫体接触，因此需要挥发性信息素。 北美白蚁的蚁后信息素正己烷也能刺激工蚁的振动和触角反应。 以上表明白蚁群体中的信息素具有引物信息素和释放信息素的双重作用。

3 白蚁等级分化的激素调控

白蚁等级分化是涉及蜕皮变态的胚胎后发育过程，与其他昆虫体内的脑激素（BH）、蜕皮激素（MH）和保幼激素（JH）具有相同的调节过程。 然而，等级分化是一个响应各种环境因素的动态过程，其激素调节更为细致和复杂。 正常发育和多态分化因子作用于 JH-MH 对联，而等级形成和器官分化（上颚、卵巢、翅膀、性特征）对血淋巴内的激素动力学有反应。

3.1 JH的作用

一般认为，间蜕期白蚁的JH水平决定了蜕皮分化的结果，这与其他昆虫MH启动蜕皮，JH决定蜕皮后个体发育方向相似。 关于血淋巴 JH 水平与白蚁等级测定之间的关系，Nijhout 等人，Cornette 等人，Korb 等人。 先后提出了不同的理论模型。 Nijhout的模型表明，黄颈木白蚁的胚后发育至少有3个JH敏感期：第一个是龄初，决定了生殖系统的发育； 性成人的特征； 第三个位于年龄的后半段，决定了兵蚁的特征。 如果三个敏感期JH水平高，则个体发展为兵蚁； 如果它处于低水平德国小蠊若虫，它就会发展成为有翅膀的成年人。 若龄初期JH水平低，生殖系统发育完成，第二敏感期JH水平升高，抑制非繁殖成虫的特性，进而发育为二次繁殖蚂蚁. 如果前两个敏感期JH水平高，抑制成虫特性，第三个敏感期JH水平低，抑制兵蚁特性，静态蜕皮形成假工蚁。 假工蚁形成替代繁殖蚁的蜕皮间隔最短，似乎在兵蚁分化敏感期之前（图1）。

Cornette 等人的模型。 表明，在前白蚁（士兵蚂蚁，假工蚁等）的无翼路线发展过程中，蜕皮前血淋巴 JH 水平达到峰值。 如果在蜕皮期JH水平保持高水平，假工蚁蜕皮形成前兵蚁，蜕皮前血淋巴JH水平升高，蜕皮后短暂下降，然后恢复到高水平直至蜕皮形成兵蚁蚂蚁。 如果蜕皮期JH处于低水平，则开始静蜕皮形成假工，蜕皮前JH峰值显着，维持形态变化。 Korb的模型显示，第二堆无翅芽若虫-若虫蜕皮后，血淋巴JH水平显着下降。 若虫期JH水平总体呈下降趋势，各龄若虫蜕皮后有短暂的升高，且随着若虫年龄的增加，升高幅度逐渐减弱。 有翅成虫JH水平在蜕皮前升高，成虫形成后显着升高。 次级生殖蚂蚁JH水平在分化前显着下降，蜕皮后上升到较高水平。 前兵蚁分化前有一个JH峰，分化后下降到较低水平。 Korb 等人的模型。 涉及 JH 和社会因素的相互作用（图 2）。 在没有兵蚁或繁殖蚁存在的情况下，高水平的JH导致工蚁分化为兵蚁，而低水平的JH则促进分化为次级繁殖蚁（图2a）。 在士兵和繁殖蚂蚁存在的情况下，高水平和低水平的 JH 分别导致退化蜕皮和渐进蜕皮。 （图 2b）。